XIV - Systemy obrony chemicznej chrząszczy.
Część V. Chrysomeloidea

 

Paweł Jałoszyński

 

Chrysomeloidea

 

            W tej nadrodzinie spektakularne przykłady produkcji silnych toksyn spotkać można przede wszystkim wśród stonek; kózki zbadane są dużo słabiej, choć i w tej niewinnej z pozoru grupie znaleźć można gatunki posługujące się bronią chemiczną.

            Systemy obronne i allomony Chrysomelidae są bardzo zróżnicowane, w tej rodzinie zarówno larwy jak i imagines posługują się wyszukanymi toksynami, w niektórych przypadkach tak silnymi, że są wykorzystywane przez lokalne społeczności do zatruwania strzał. Wśród stonek napotkać można dwie strategie związane z obroną chemiczną: gromadzenie toksycznych substancji w hemolimfie i innych tkankach oraz wydzielanie odstraszających czy trujących mieszanek przez wyspecjalizowane gruczoły. W tym pierwszym sposobie specjalizują się głównie larwy, które w niektórych liniach ewolucyjnych potrafią wydzielić krople hemolimfy na określonych obszarach kutikuli; czasami larwy dodatkowo dysponują gruczołami obronnymi. Struktury obronne postaci przedimaginalnych, najlepiej poznane u Galerucinae, to najczęściej parzyste otwory rozmieszczone po jednym na bocznej stronie segmentów tułowia i odwłoka, przy czym liczba tych tworów jest różna w zależności od rodzaju. Dla przykładu, u Agelastica pory występują na ośmiu segmentach odwłoka, lecz brak ich na tułowiu, u Hamushia na odwłoku i wszystkich segmentach tułowia, u Arthrotus na dwóch segmentach tułowia i na odwłoku, a u Sermylassa znaleźć można dodatkową parę otworów na dziewiątym segmencie odwłoka. W najprostszym przypadku jedynym wyposażeniem tej struktury są mięśnie pozwalające zamykać i otwierać por (np. u Hamushia), a w najbardziej skomplikowanym zewnętrzny otwór połączony jest przewodem z wewnętrznym woreczkiem, mogącym wynicować się na zewnątrz; dodatkowo całej tej strukturze towarzyszy komórka wydzielnicza (np. u Agelastica; Bünnige i Hilker, 2005). Zaniepokojona larwa otwiera ujścia porów i wydziela krople hemolimfy. W przypadkach, gdy znaleziono w tych strukturach komórki wydzielnicze, prawdopodobnie hemolimfa jest też wzbogacana o jakieś dodatkowe, niezidentyfikowane dotychczas związki. Znane są też larwy "krwawiące" nie z wyspecjalizowanych porów, a z przerwanych membran pomiędzy głową i przedtułowiem oraz pomiędzy dwoma terminalnymi segmentami odwłoka (np. Diabrotica; Wallace i Blum, 1971). Jeszcze innym wariantem jest para gruczołów na ostatnim segmencie odwłoka, charakterystyczna dla takich rodzajów jak np. Paropsis czy Gonioctena. Pierwszy z wymienionych rodzajów w stadium larwalnym broni się benzaldehydem i cyjanowodorem; ten ostatni produkowany jest z pochodzących z pożywienia prunasyny i mandelonitrylu (Davis i Nahrstedt, 1986). W końcu wśród larw Chrysomelidae znane są też takie, które nie są zdolne do wydzielania substancji obronnych czy lepkiej hemolimfy, a jedynie gromadzą w swoich ciałach toksyczne związki pochodzenia roślinnego, jak np. naftochinony, antrachinony i antrony znalezione u Pyrrhalta luteola (Dettner, 1987). Do najbardziej trujących larw Chrysomelidae należą zawierające białkowe toksyny afrykańskie rodzaje Diamphidia i Polyclada (Galerucinae). Mimo, że proceder zatruwania przez tubylców strzał hemolimfą larw i poczwarek tych chrząszczy znany jest od bardzo dawna, toksyny tych stonek są zaskakująco słabo poznane i jak dotychczas nie rozszyfrowano ich struktury. Co więcej, w literaturze napotkać można sprzeczne raporty dotyczące choćby ogólnego mechanizmu działania tych związków - część autorów uważa je za neurotoksyny powodujące długotrwałe skurcze mięśni gładkich (np. Woolard at al., 1984), inni (a nawet ci sami, lecz nieco później) wykluczają neurotoksyczność w ogóle i wskazują na silnie hemolityczne właściwości preparatów uzyskiwanych z tych stonek (Kao et al., 1989).

            U imagines dominującą strategią jest zniechęcanie potencjalnych konsumentów wydzielinami bardzo szczególnych gruczołów zlokalizowanych na przedpleczu oraz pokrywach, choć również znane są przykłady "krwawienia" hemolimfą, szczególnie w rodzajach, które nie mają gruczołów obronnych lub mają ich niewiele (np. Timarcha, Leptinotarsa, niektóre Galerucinae i Alticinae). Czasami (np. u niektórych gatunków Chrysolina) ten mechanizm działa tylko przez krótki czas po opuszczeniu przez imago oskórka poczwarki, kiedy kutikula jest jeszcze delikatna; zdolność wydzielania hemolimfy zanika po stwardnieniu integumentu. U wielu taksonów dominująca jest jednak obrona za pomocą wydzieliny specjalnych gruczołów; twory te znaleziono jak dotychczas u przedstawicieli podrodzin Criocerinae, Chrysomelinae, niektórych Galerucinae i niektórych Alticinae. Ujścia - bardzo drobne pory otoczone rozetkowatą strukturą - rozmieszczone są najczęściej wzdłuż bocznych krawędzi pokryw i przedplecza, choć czasem są one obecne również na górnej powierzchni pokryw lub praktycznie na całym przedpleczu (gruczoły te u szeregu gatunków zmapowali i zilustrowali Deroe i Pasteels (1982)). Zwykle kluczowa dla całego mechanizmu jest bruzdka biegnąca wzdłuż bocznej krawędzi pokrywy, która gromadzi wypływającą z gruczołów wydzielinę. W związku z tym, jeśli gruczoły występują, to praktycznie zawsze znaleźć je można w pobliżu tej krawędzi; na pokrywach niektórych rodzajów jest to zresztą jedyna lokalizacją porów (np. u Timarcha, Plagiodera, Hydrothassa, Prasocuris). Czasami poza gruczołami krawędziowymi znaleźć można ich mniej lub lepiej zaznaczone skupiska w różnych miejscach pokryw (np. u Lema czy Gonioctena) lub też pory rozmieszczone są wzdłuż większości bruzdek czy linii punktów (np. niektóre gatunki Chrysolina). Wyłącznie boczne pory na przedpleczu znaleźć można u Lilioceris, Prasocuris, Gonioctena, Sermylassa czy Sphaeroderma, natomiast u gatunków z rodzaju Lema występują dodatkowe skupiska gruczołów w różnych miejscach na górnej powierzchni tej części ciała. Sam fakt posiadania dużej liczby gruczołów czyni stonki bardzo niezwykłą grupą wśród chrząszczy, wszystkie inne rodziny dysponujące analogicznymi mechanizmami obrony mają zwykle jeden lub dwa wyspecjalizowane organy, w niektórych przypadkach opisanych wcześniej mogą być cztery gruczoły lub kilka par rozmieszczonych na różnych segmentach ciała. Również budowa tych ciekawych struktur kutikularnych, opisana przez Pasteelsa et al. (1989), jest u stonek unikalna. Każdy por otwierający się na przedpleczu czy pokrywach prowadzi do kiści wydłużonych jednostek wydzielniczych zakotwiczonych na końcu krótkiego przewodu. Każda jednostka utworzona jest przez trzy komórki (schemat gruczołów kutikularnych bardzo powszechny u owadów, nazywany po prostu "typem III"). Głównym elementem takiej triady jest wydłużona komórka wydzielnicza, której przy końcu połączonym z kanalikiem towarzyszą dwie dużo mniejsze komórki. Jedna z nich też pełni funkcje wydzielnicze, druga jest łącznikiem z kanałem. Wydzieliny obronne przechowywane są w wakuolach komórek oraz w przestrzeniach międzykomórkowych, nie ma żadnego pęcherzyka zbiorczego, typowego dla innych rodzin. W sytuacji zagrożenia chrząszcz wydziela niewielkie ilości płynu, który rozlewa się wzdłuż wklęsłych elementów rzeźby lub po całej powierzchni kutikuli (Pasteels et al., 1989).

            Skład toksyn Chrysomelidae jest bardzo różnorodny; w tej rodzinie znaleźć można przykłady syntezy związków obronnych z prostych własnych metabolitów chrząszcza, przerabianie różnych substancji przyswojonych z pożywieniem na toksyny oraz gromadzenie trucizn roślinnych. Obecnie panuje pogląd o wyraźnej drodze ewolucyjnej stonek prowadzącej od samodzielnej syntezy toksyn de novo do przestawienia się całkowicie na przyswajanie prekursorów z roślin, co jest wynikiem długiej koewolucji tej fitofagicznej grupy z roślinami żywicielskimi (np. Kuhn et al., 2004). Pobieranie przez stonki toksycznych produktów roślinnych do obrony chemicznej może znaleźć nawet pewne praktyczne zastosowanie - stosunkowo łatwe do zauważenia w terenie, aposematycznie ubarwione i często żerujące w grupach chrząszcze mogą być wskazówką przy poszukiwaniu nowych roślin zawierających substancje aktywne możliwe do wykorzystania w medycynie (Brown, 1980).

            W wydzielinach gruczołów kutikularnych imagines można spotkać toksyny peptydowe - Leptinotarsa decemlineata produkuje prosty acz ciekawy dipeptyd 7-glutamylowy, który jest silnie toksyczny dla mrówek (Daloze et al., 1986). W rodzaju Oreina (Chrysomelinae) wykazano, że w gruczołach kutikularnych chrząszcze gromadzą pobierane z pożywieniem alkaloidy pirolizydynowe (Rowell-Rahier et al., 1991). Natomiast w neotropikalnym rodzaju Platyphora (również Chrysomelinae), alkaloidy pirolizydynowe przyswajane są przez larwy, które potrafią je modyfikować i gromadzić w hemolimfie; toksyny te przechodzą do poczwarek, a później do imagines (Pasteels et al., 2003). Co ciekawe, Oreina i Platyphora różnią się znacznie innymi składnikami swoich wydzielin obronnych - w tym pierwszym rodzaju znaleźć można dodatkowe kardenolidy, czyli glikozydy nasercowe (Eggenberger et al., 1992), które chrząszcze produkują w gruczołach kutikularnych z cholesterolu (a ten z pobieranych z pożywieniem fitosteroli), natomiast przedstawiciele tego drugiego z substancji zawartych w woskach roślinnych pokrywających liście syntezują toksyczne saponiny (Pasteels et al., 2003). Kardenolidy wykorzystują nie tylko imagines, ale i larwy, a u takich gatunków jak Chrysolina polita czy Ch. coerulans glikozydy nasercowe wykryć można również w jajach (Hilker et. al, 1992). Poza kardiotoksycznością, związki te na potencjalnych konsumentów działają głównie w sferze smakowej (są to zwykle bardzo gorzkie substancje), mają one też właściwości wymiotne.

            Wracając do alkaloidów pirolizydynowych, są one również gromadzone przez imagines gatunków z rodzaju Longitarsus (Alticinae) żerujących na Asteraceae i Boraginaceae (Dobler et al., 2000). Te interesujące związki są produkowane przez rośliny w postaci nietoksycznych N-tlenków, które w warunkach panujących w jelitach większości zwierząt roślinożernych przekształcane są w silnie trujące alkaloidy. Ze względu na bardzo gorzki smak większość kręgowców unika konsumpcji roślin zawierających większe ilości tych związków, natomiast wśród chrząszczy wyewoluowały grupy wyspecjalizowane w odżywianiu się właśnie Asteraceae i Boraginaceae. Niektóre z badanych gatunków długostopek zawierają wyższe stężenia alkaloidów niż w roślinie żywicielskiej, część z przyswojonych związków przechodzi też w organizmie chrząszcza rozmaite modyfikacje chemiczne (Dobler et al., 2000). Dla niektórych stonek alkaloidy pirolizydynowe są tak atrakcyjne, że można je poławiać w pułapki z czystymi związkami jako przynętą; dotyczy to afrykańskich pchełek z rodzajów Gabonia i Nzerekorena (Scherer i Boppré, 1997).

            Przedstawiciele rodzaju Diabrotica gromadzą kukurbitacyny produkowane przez rośliny dyniowate, na których te stonki żerują (Ferguson i Metcalf, 1985). Substancje te, będące dość skomplikowanymi, czteropierścieniowymi triterpenami, należą do najbardziej gorzkich związków chemicznych znanych człowiekowi, są też silnymi truciznami (Metcalf et al., 1980). Co ciekawe, kukurbitacyny występujące w większych ilościach w dzikich dyniowatych i zapewniające ochronę przeciwko wielu roślinożercom, dla gatunków z rodzaju Diabrotica (Galerucinae) są bardzo atrakcyjne i chrząszcze potrafią wywęszyć nanogramowe ilości tych toksyn. Ta właściwość była wykorzystywana w bardzo niezwykły sposób, mianowicie do wykrywania i wizualizacji poszczególnych kukurbitacyn rozdzielonych z ekstraktów roślinnych metodą chromatografii cienkowarstwowej. Zamiast po rozwinięciu chromatogramu traktować płytkę różnymi reagentami, by plamki rozdzielonych składników stały się widoczne, wypuszcza się na taką płytkę stonki, które wyżerają żel silikonowy w miejscach, gdzie znajdują się kukurbitacyny (Metcalf et al., 1980). Atrakcyjność tych silnych trucizn dla przedstawicieli rodzaju Diabrotica jest tak wielka, że nanosząc roztwór kukurbitacyn na różne rośliny można te chrząszcze zmusić do jedzenia gatunków, których w naturze nigdy nie tykają. Co więcej, w doświadczeniach laboratoryjnych wykazano, że stonki te potrafią jednorazowo skonsumować bez żadnej szkody ilości kukurbitacyn przewyższające dwa tysiące razy LD₅₀ dla kręgowców (Metcalf et al., 1980).

            Szereg gatunków stonek dysponuje toksycznymi glikozydami trójterpenów, które nie występują w ich roślinach żywicielskich. Dotyczy to np. rodzajów Platyphora czy Leptinotarsa (Chrysomelinae). Plasman et al. (2001) postawili hipotezę, że rośliny, na których te chrząszcze żerują, produkują prostsze prekursory tych związków (jako najbardziej prawdopodobny kandydat została wytypowana amyrina), z których stonki syntezują swoje bardziej skomplikowane glikozydy. Podobnie japońska Gastrolina depressa, zawierająca juglon, jako źródło tego związku wykorzystuje liście orzecha; gatunki z rodzaju Chrysolina żywiące się dziurawcami prawdopodobnie z fitosteroli syntezują swoje toksyny steroidowe, a Phratora vitellinae pobieraną z pokarmem salicynę (produkowaną przez Salicacaea) przerabia na aldehyd salicylowy (Pasteels et al., 1990). Aldehyd salicylowy pozyskany w taki sam sposób wykorzystują do obrony larwy rynnic (rodzaj Chrysomela) żerujące na wierzbach i topolach. Związek ten, podobnie jak wiele innych substancji wykorzystywanych przez chrząszcze do odstraszania drapieżników, posiada również bardzo silne działanie antyseptyczne. W eksperymentach z owadzim patogenem Metarhizium anisopliae wykazano, że wydzieliny larw Phratora silnie hamują wzrost tego grzyba (Gross et al., 2002). Wielokrotnie powtarzana w literaturze informacja o gromadzeniu hyperycyny przez stonki żerujące na dziurawcach (pierwotnie dotyczyło to Chrysolina brunsvicensis), została później negatywnie zweryfikowana (Pasteels et al., 1990). O ile wspomniane wcześniej glikozydy terpenowe są syntezowane z prostszych prekursorów pobranych z pożywieniem, o tyle znane są też przypadki przyswajania przez stonki glikozydów roślinnych, które po hydrolizie w organizmie chrząszcza uwalniają swoją część aglikonową (konkretnie terpenoid), i dopiero ten mniejszy fragment oryginalnego produktu roślinnego przetwarzany jest na składnik wydzieliny obronnej. Przykładami mogą być tacy przedstawiciele Chrysomelinae jak Phaedon cochleariae czy Gastrophysa viridula, których larwy potrafią zarówno syntezować de novo monoterpeny irydoidowe służące im do obrony, jak i zdolne są do przyswajania z pokarmu glikozydów terpenoidowych. Te ostatnie po przejściu przez odpowiednie szlaki metaboliczne dają również terpeny irydoidowe (Feld et al., 2001). Innych repelentów używają imagines Gastrophysa viridula, które w swoich gruczołach na przedpleczu i pokrywach produkują glikozydy izoksazolinowe zawierające resztę kwasu nitropropionowego; ten ostatni związek działa odstraszająco na rozmaite drapieżniki (Pasteels et al., 1994). Ponadto, w tych samych wydzielinach zidentyfikowano długołańcuchowe węglowodory alifatyczne (2-metylotetrakozan i 2-metyloheksakozan) i równie długie estry kwasu octowego, przy czym różnice w zawartości tych związków u samców i samic sugerują dodatkową (a być może pierwotną i ciągle podstawową) rolę tych związków jako ewentualnych feromonów (Eggenberger et al., 1994).

            Mechanizmy obrony chemicznej u kózek są bardzo słabo poznane, w tej grupie badania nad ekobiochemią zdecydowanie skupiają się na atraktantach, feromonach czy repelentach, a więc zagadnieniach wchodzących w zakres entomologii stosowanej jako element walki z ważnymi ekonomicznie pożeraczami lasów. Podobnie jak w przypadku Scarabaeidae, i w tej rodzinie jest w polskiej (i nie tylko) faunie gatunek, który produkuje na tyle dużo wonnych substancji, że jego nazwa odzwierciedla ten fenomen. Wonnica piżmówka istotnie wydziela duże ilości aldehydu salicylowego i już sto lat temu odkryto u niej obecność odpowiedzialnych za produkcję tego związku gruczołów (Hollande, 1907). Pory, z których wydostaje się wydzielina wonnicy, otwierają się po jednym po każdej stronie zapiersia w jego tylnej części. Poza aldehydem salicylowym, Aromia moschata wydziela również irydodial, o którym wcześniej wielokrotnie wspominano. Podobne struktury sekrecyjne znaleziono u wielu australijskich kózek (Moore i Brown, 1971). Produkty tych gruczołów bywają różne, badano je przede wszystkim u gatunków, których osobniki wydzielają zapach wyczuwalny dla ludzi, stąd zidentyfikowane produkty poza intensywnie woniejącym aldehydem salicylowym to m.in. pochodne benzaldehydu, forakantolid (bardzo ciekawy, dziesięcioczłonowy lakton produkowany przez rodzaj Phoracantha) czy estry kwasów alifatycznych (Moore i Brown, 1971; Dettner, 1987). Najprawdopodobniej większość z tych związków syntezowana jest na bazie prekursorów pochodzenia roślinnego, gromadzonych przez stadia larwalne (Dettner, 1987). Wprawdzie nie udowodniono dotychczas używania wielu z tych substancji realnie jako elementu obrony chemicznej, jednak u wielu gatunków mających gruczoły metasternalne obserwowano aktywność wydzielniczą w sytuacjach zagrożenia (Moore i Brown, 1971).

            Dwa australijskie gatunki kózek wydzielają na tyle nieprzyjemnie i intensywnie pachnące substancje, że lokalnie nazywa się je "stinking longhorns". Chodzi tutaj o Stenocentrus osticilla i Syllitus grammicus, które posiadają bardzo niezwykłe organy sekrecyjne. Chrząszcze te mają parę gruczołów zlokalizowanych wewnątrz żuwaczek; od każdego z nich ciągnie się ku tyłowi bardzo długi zbiornik zawierający oleistą ciecz. Końce tych rezerwuarów mogą sięgać omalże do nasady odwłoka. Co ciekawe, otwory, przez które chrząszcz emituje swoje wydzieliny, znajdują się na przedniej powierzchni głowy, w postaci pary dużych porów zaopatrzonych w wyrostki kutikularne zwiększające powierzchnię parowania. Zapach wydzielany przez te kózki kojarzy się z fenolem i istotnie, Moore i Brown (1971) znaleźli w produktach gruczołów żuwaczkowych o-krezol oraz towarzyszący mu toluen.

            Podobnie jak stonki, również niektóre kózki potrafią gromadzić glikozydy nasercowe z pożywienia. Zjawisko to wykazano u gatunków z rodzaju Tetraopes, choć niestety, jak w przypadku większości Cerambycidae badanych pod tym kątem, realne korzyści dla chrząszczy płynące z tej sekwestracji nie zostały dotychczas przeanalizowane (Allison et al., 2004).

            Eisner et al. (1962) opisali bardzo niezwykłe zachowanie nearktycznych kózek z rodzaju Elytroleptus, które ubarwieniem naśladują trujące gatunki z rodziny Lycidae. Na stanowisku, na którym wśród dominujących chrząszczy z tej drugiej rodziny występowały w dużo mniejszej liczbie te ciekawe Cerambycidae, autorzy wspomnianej pracy obserwowali liczne osobniki kilku gatunków Lycus z dość dziwacznymi uszkodzeniami kutikuli. Zwykle były to ewidentnie wygryzione fragmenty pokryw w nasadowej ich części. Dokładne obserwacje wykazały, że za te wygryzienia odpowiedzialne są właśnie kózki, które atakują wzorce swojego kręgu mimikry, w różnym stopniu uszkadzając lub nawet zabijając ofiary. Nie udało się rozstrzygnąć czy faktycznie jest to farmakofagia i sposób na choćby tymczasowe przyswajanie trucizn produkowanych przez Lycidae. Ten niebywale dziwaczny proceder do dzisiaj jest tylko przedmiotem spekulacji. Faktem jest, że wśród "jadalnych" Cerambycidae znaleźć można wiele przykładów bardzo wiernego naśladowania współwystępujących w tych samych środowiskach i zwykle dominujących liczebnie Lycidae, które przed drapieżnikami chronią wymyślne toksyny. Poza rodzajem Elytroleptus badano dwa gatunki ubarwieniem przypominające trujących przedstawicieli rodzaju Metriorrhynchus: Eroschema poweri i Tritocosmia roei. Obydwa okazały się zawierać toksyczne alkilopirazyny. Związki te zresztą znaleźć można również wśród kózek spoza tego dużego kręgu mimikry, np. u Rhugiomorpha lepturoides (Moore i Brown, 1989).

 

Literatura

 

Allison, J.D., Borden, J.H., Seybold, S.J. 2004. A review of the chemical ecology of the Cerambycidae (Coleoptera). Chemoecol., 14: 123-150.

 

Brown, K. 1980. Insetos aposematicos: indicatores naturals de plantas medicinais. Cleric. Cult. Sao Paulo, 32: 189-200.

 

Bünnige, M., Hilker, M. 2005. Do ‘‘glanduliferous’’ larvae of Galerucinae (Coleoptera: Chrysomelidae) possess defensive glands? A scanning electron microscopic study. Zoomorph., 124: 111-119.

 

Daloze, D., Braekman, J.C., Pasteels, J.M. 1986. A toxic dipeptide from the glands of the Colorado beetle (Leptinotarsa decemlineata, Say). Science, 233: 221-223.

 

Davis, R.H., Nahrstedt, A. 1986. Mandelonitrile and prunasin, the sources hydrogen cyanide in all stages of Paropsis atomaria (Coleoptera : Chrysomelidae). Z. Naturforsch. 41c: 928-934.

 

Deroe, C., Pasteels, J.M. 1982. Distribution of adult defense glands in chrysomelids (Coleoptera: Chrysomelidae) and its significance in the evolution of defense mechanisms within the family. J. Chem. Ecol., 8(1): 67-82.

 

Dettner, K. 1987. Chemosystematics and evolution of beetle chemical defenses. Ann. Rev. Entomol. 32: 17-48.

 

Dobler, S., Haberer, W, Witte, L., Hartmann, T. 2000. Selective sequestration of pyrrolizidine alkaloids from diverse host plants by Longitarsus flea beetles. J. Chem. Ecol., 26(5): 1281-1298.

 

Eggenberger, F., Daloze, D., Pasteels, M., Rowell-Rahier, M. 1992. Identification and seasonal quantification of defensive secretion components of Oreina gloriosa (Coleoptera: Chrysomelidae). Experientia 48: 1173-1179.

 

Eggenberger, F., Heilporn, S., Daloze, D., Pasteels, J.M., 1994. Sexual dimorphism in the lipid fraction of the defensive secretion of Gastrophysa viridula (Coleoptera: Chrysomelidae). Experientia, 50: 766-770.

 

Eisner, T., Kafatos, F.C., Linsley, E.G. 1962. Lycid Predation by Mimetic Adult Cerambycidae (Coleoptera). Evolution, 16(3): 316-324.

 

Feld, B.K., Pasteels, J.M., Boland, W. 2001. Phaedon cochleariae and Gastrophysa viridula (Coleoptera: Chrysomelidae) produce defensive iridoid monoterpenes de novo and are able to sequester glycosidically bound terpenoid precursors. Chemoecology, 11: 191-198.

 

Ferguson, J.E., Metcalf, R.L. 1985. Cucurbitacins plant-derived defense compounds for diabroticites (Coleoptera: Chrysomelidae). J. Chem. Ecol., 11: 311-18.

 

Gross, J., Podsiadlowski, L., Hilker, M. 2002. Antimicrobial activity of exocrine glandular secretion of Chrysomela larvae.  J. Chem. Ecol., 28(2):317-331.

 

Hilker, M., Daloze, D.,Pasteels, J.M. 1992. Cardenolide glycosides from the adults and eggs of Chrysolina fuliginosa (Coleoptera: Chrysomelidae). Experientia, 48: 1023-1027.

 

Hollande, M.A.-Ch. 1909. Sur la fonction d’éxcrétion chez les insectes salycicoles èt en particulier sur I’existence des d’érivés salicylés. Ann. Univ. Grenoble. Sect. Sci.-Med., 21: 459-517.

 

Kao, C.Y., Salwen, M.J., Hu, S.L., Pitter, H.M., Woollard, J.M. 1989. Diamphidia toxin, the bushmen's arrow poison: possible mechanism of prey-killing. Toxicon., 27(12): 1351-1366.

 

Kuhn, J., Pettersson, E.M, Feld, B.K., Burse, A., Termonia, A., Pasteels, J.M., Boland, W. 2004. Selective transport systems mediate sequestration of plant glucosides in leaf beetles: A molecular basis for adaptation and evolution. Proc. Nat. Ac. Sci. U.S.A., 101(38): 13808-13813.

 

Metcalf, R.L., Metcalf, R.A., Rhodes, A.M. 1980. Cucurbitacins as kairomones for diabroticite beetles (terpenoids/coevolution/feeding stimulants). Proc. Nati. Acad. Sci. USA, 77(7): 3769-3772.

 

Moore, B.P.,  Brown, W.V. 1971. Chemical defence in longhorn beetles of the genera Stenocentrus and Syllitus (Coleoptera: Cerambycidae). J. Aust. Ent. Soc., 10: 230-232.

 

Moore, B.P., Brown, V.W. 1989. Graded levels of chemical defence in mimics of lycid beetles of the genus Metriorrhynchus (Coleoptera). J. Aust. Ent. Soc., 28: 229-233.

 

Pasteels, K.M., Rowell-Rahier, M., Braekman, J.C., Daloze, D., Duffey, S. 1989. Evolution of exocrine chemical defense in leaf beetles (Coleoptera: Chrysomelidae). Experientia, 45: 295-300).

 

Pasteels, J.M., Duffey, S., Rowell-Rahier, M. 1990. Toxins in chrysomelid beetles. Possible evolutionary sequence from de novo synthesis to derivation from food-plant chemicals. J. Chem. Ecol., 16(1): 211-222.

 

Pasteels, J.M., Rowell-Rahier, M., Braekman, J.C., Daloze, D., 1994. [W:] Novel Aspects of the Biology of Chrysomelidae, p. 289. Kluwer Academic Publisher, Dordrecht.

 

Pasteels, J.M., Theuring, C., Witte, L., Hartmann, T. 2003. Sequestration and metabolism of protoxic pyrrolizidine alkaloids by larvae of the leaf beetle Platyphora boucardi and their transfer via pupae into defensive secretions of adults. J. Chem. Ecol., 29(2): 337-355.

 

Plasman, V., Plehiers, M., Braekman, J.C., Daloze, D., de Biseau, J.C., Pasteels, J.M. 2001. Chemical defense in Platyphora kollari Baly and Leptinotarsa behrensi Harold (Coleoptera: Chrysomelidae). Hypotheses on the origin and evolution of leaf beetles toxins. Chemoecology, 11: 107-112.

 

Rowell-Rahier, M., Witte, L., Ehmke, A., Hartmann, T., Pasteels, J.M. 1991. Sequestration of plant pyrrolizidine alkaloids by chrysomelid beetles and selective transfer into the defensive secretions. Chemoecology, 2: 41-48.

 

Scherer, G., Boppré, M. 1997. Attraction of Gabonia and Nzerekorena to pyrrolizidine alkaloids – with descriptions of 13 new species and notes on male structural peculiarities (Insecta, Coleoptera, Chrysomelidae, Alticinae). Spixiana, 20(1): 7-38.

 

Wallace, B.S., Blum, M.S. 1971. Reflex bleeding. A highly refined defensive mechanism in Diabrotica larvae (Coleoptera: Chrysomelidae). Ann. Entomol. Soc. Am. 64: 1021-1027.

 

Woollard, J.M., Fuhrman, F.A., Mosher, H.S. 1984. The Bushman arrow toxin, Diamphidia toxin: isolation from pupae of Diamphidia nigro-ornata. Toxicon., 22(6): 937-946.